Structure de la communauté bactérienne du biofilm électrogénique développé sur une anode en graphite modifiée dans une pile à combustible microbienne

Rapports scientifiques volume 13, Numéro d'article : 1255 (2023) Citer cet article

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La formation de biofilm microbien électrogène sur l'électrode est essentielle pour la récolte de l'énergie électrique des eaux usées dans les biopiles microbiennes (MFC). Bien que la connaissance des structures des communautés bactériennes dans le biofilm soit vitale pour la conception rationnelle des électrodes MFC, une étude approfondie sur le sujet est toujours en attente. Ici, nous tentons de résoudre ce problème en créant un biofilm électrogénique sur des anodes en graphite modifié assemblées dans un MFC air-cathode. La modification a été effectuée avec de l'oxyde de graphène réduit (rGO), de la polyaniline (PANI) et des nanotubes de carbone (CNT) séparément. Pour accélérer la croissance du biofilm, de la poudre de composite soja-pomme de terre (plante) a été mélangée à ces matériaux conducteurs lors de la fabrication des anodes. Le MFC fabriqué avec une anode à base de PANI a fourni la densité de courant de 324,2 mA cm-2, suivi des CNT (248,75 mA cm-2), des rGO (193 mA cm-2) et des électrodes en graphite vierges (sans revêtement) (151 mA cm-2). De même, l'anode à base de PANI a soutenu une croissance de biofilm robuste contenant des densités maximales de cellules bactériennes avec diverses formes et tailles de cellules et une large fonctionnalité métabolique. La diversité alpha du biofilm développé sur l'anode recouverte de PANI était l'unité taxonomique opérationnelle la plus élevée (2058 OUT) et l'indice de Shannon (7,56), comme indiqué à partir de l'analyse de séquence d'ARNr 16S à haut débit. En outre, au sein de ces unités taxonomiques, les phylums exoélectrogéniques comprenant les Proteobacteria, les Firmicutes et les Bacteroidetes étaient maximaux avec leur niveau correspondant (%) 45,5, 36,2 et 9,8. L'abondance relative de Gammaproteobacteria, Clostridia et Bacilli au niveau de la classe, tandis que Pseudomonas, Clostridium, Enterococcus et Bifidobacterium au niveau du genre était comparativement plus élevée dans l'anode à base de PANI.

Les procédés biosourcés utilisés pour la gestion des eaux usées impliquent des coûts d'exploitation moindres et des opérations plus simples que leurs homologues chimiques et physiques1. Des efforts sont en cours pour améliorer l'efficacité et coupler les avantages à valeur ajoutée aux processus de traitement biosourcés afin de réaliser leur plein potentiel pour des applications réelles2. La transformation de composés organiques dans les eaux usées en dérivés précieux à l'aide de systèmes bioélectrochimiques (BES) a attiré l'attention croissante en raison de sa perspective dans diverses implémentations3. La pile à combustible microbienne (MFC) est un complément intéressant à cette entreprise biotechnologique pour son potentiel à décomposer les composés organiques biodégradables qui existent dans les masses d'eaux usées à l'aide de microbes électroactifs et à générer simultanément de l'énergie bioélectrique grâce à des stratégies de transformation bioélectrochimique4. La cheville ouvrière de ce processus de conversion sont les populations microbiennes naturelles dans l'environnement des eaux usées qui colonisent les électrodes MFC sous forme de biofilm et initient le processus de conversion grâce à leurs activités biocatalytiques5,6. Cependant, ce processus de conversion bioélectrocatalytique des substances organiques complexes présentes dans les eaux usées à travers le biofilm bactérien naturellement évolué est prolongé et pas assez compétent pour faire face à la dynamique d'accumulation des déchets dans des conditions de milieu ouvert. Un problème critique qui évoque ce défi est la formation lente du biofilm électrogène sur la surface anodique. Par conséquent, l'induction de l'électrophorèse du biofilm microbien sur la surface de l'électrode est un domaine de recherche important dans la technologie des bioprocédés à base de MFC7.

Une pléthore de rapports scientifiques sont disponibles sur le développement d'un biofilm microbien électrogénique sur les surfaces des électrodes pour récolter de l'énergie dans le MFC8,9. Les électrons sont des microbes électrochimiquement actifs, le plus souvent des bactéries, qui produisent de l'énergie électrique dans une configuration MFC en dégradant les composés organiques et en transférant les électrons générés à une électrode10,11. La formation de biofilm de ces électrons sur la surface de l'électrode (principalement l'anode) est une condition préalable à la récolte d'électrons métaboliques suffisants à partir de l'oxydation des composés organiques dans les eaux usées pour générer la puissance souhaitée dans les MFC12,13. Différentes stratégies ont été étudiées pour créer un biofilm bactérien et améliorer la puissance électrique dans les MFC, telles que le criblage des électrodes et des matériaux de revêtement sur les électrodes14,15, le couplage chimique du biofilm avec l'électrode de base16, les nanofabrications17 et le criblage des déchets environnementaux pour fabriquer des électrodes18. Parmi les matériaux d'électrodes, les matériaux à base de carbone apparaissent comme des électrodes prometteuses pour améliorer les performances électrochimiques du biofilm19,20.

En outre, certaines recherches sur les matériaux d'électrode à base de composites ont été documentées, notamment le graphite/métal, le tissu de carbone/métal, les nanotubes de carbone/métal et de nombreux autres composites polymères21,22. La plupart de ces études ont exploré l'impact des matériaux d'anode sur les performances électriques du MFC. Généralement, ces efforts ont contribué à des progrès progressifs sur le sujet. Cependant, pour la conception rationnelle des BFC pour des applications pratiques, une compréhension globale de la communauté bactérienne du biofilm est essentielle23.

L'objectif principal de cette enquête est d'étudier la structure de la communauté bactérienne du biofilm électrogénique développé sur la surface anodique d'un système MFC conçu localement alimenté avec des boues activées comme source de carburant et des bactéries. En utilisant le matériau en graphite généralement utilisé comme électrode primaire, la formation de biofilm électrogène sur les surfaces de l'anode après la modification de l'électrode a été examinée avec divers composites conducteurs utilisés pour sélectionner les meilleurs matériaux de support pour le développement du biofilm. Nous avons consacré le mélange de plantes à haute teneur en glucides et en protéines en tant que revêtement composite pour l'induction immédiate d'un biofilm bactérien sur l'anode en graphite modifié. Les structures de la communauté microbienne au niveau du phylum, de la classe et de l'espèce dans le biofilm ont été analysées à l'aide d'une analyse de séquençage du gène de l'ARNr 16S à haut débit. Une description détaillée des résultats sur les profils de la communauté bactérienne des anodes en graphite modifiées en surface et les performances électriques associées des MFC sont décrites dans cet article.

La polyaniline (PANI), les nanotubes de carbone (CNT), la poudre d'oxyde de graphène réduit (rGO) et la membrane échangeuse de protons (PEM : Nafion 117) ont été achetés auprès de Sigma – Aldrich. Le milieu de gélose Luria Bertani (LB) a été acheté chez Himedia Labs (Inde). La poudre de pomme de terre contenant 15 à 20% de glucides a été préparée en écrasant la pomme de terre nettoyée dans un broyeur mélangeur, puis en extrayant la pâte fine dans une boîte de Pétri en verre. La pâte a ensuite été calcinée dans un four à air chaud pendant une nuit à 60 ± 5 °C, et la poudre fine résultante a été refroidie à température ambiante. La poudre de soja contenant 36 à 58 % de protéines a été préparée à partir de graines de soja crues et séchées achetées sur le marché local. Les graines de soja séchées ont été correctement broyées à l'aide d'un broyeur mélangeur jusqu'à la forme de poudre la plus fine. Enfin, les poudres de pomme de terre et de soja ont été mélangées à 1: 1 pour produire une poudre homogène de pomme de terre et de soja (plante), puis stockées à 4 ° C pour une utilisation ultérieure. De l'eau déminéralisée (18,2 MΩ cm) de Millipore Co. a été utilisée tout au long de l'expérience. L'étude de la collecte de plantes/matériel végétal est conforme aux directives et législations institutionnelles, nationales et internationales pertinentes. Tous les réactifs utilisés étaient de qualité analytique et utilisés tels que reçus sans autre purification.

Des plaques de graphite de dimensions (2,0 cm × 2,0 cm × 0,3 cm) ont été utilisées comme électrodes anodiques conductrices. Trois anodes différentes ont été fabriquées par enduction avec les matériaux composites sur les électrodes en graphite comme suit : S1 : témoin (pas d'enduction) ; S2 : suspension composite de poudre végétale et de rGO (soja : pomme de terre : rGO dans un rapport de 1 :1 :0,5 p/p) ; S3 : suspension composite de poudre végétale et de PANI (soja : pomme de terre : PANI dans un rapport de 1:1:0,5 p/p) ; S4 : suspension composite de poudre végétale et de NTC (soja : pomme de terre : NTC dans un rapport de 1 : 1 : 0,5 p/p). Des électrodes de diffusion de gaz non platinées ont été appliquées comme cathodes à air et ont été construites au VITO (Belgique), comme expliqué précédemment24. Les électrodes ont été assemblées dans une configuration MFC dans une configuration décrite dans la section suivante. Avant l'opération MFC, les électrodes d'anode préparées ont été placées dans un tube Falcon contenant 50 ml de boues domestiques collectées à partir de l'usine de traitement des eaux usées, IIT Guwahati, Assam, Inde. Les tubes ont été maintenus dans un incubateur à 35 °C ± 2 °C pendant 30 jours pour induire la croissance du biofilm sur l'anode.

Un MFC à cathode à air à chambre unique avec un volume de travail total de 50 ml a été construit (Fig. 1). L'anolyte dans la chambre anodique a été préparé en diluant la boue activée avec une solution de tampon phosphate de pH 7,61 à un rapport de 4:1.

Configuration du système MFC fabriqué avec une chambre. La chambre de forme rectangulaire était en plastique polyacrylique avec un volume total de liquide de 50 mL. La dimension (longueur × largeur × hauteur) de la chambre anodique était de 80 × 80 × 30 mm.

Le MFC a fonctionné en utilisant 50 ml de boues activées diluées avec du PBS à un rapport spécifique de boues: PBS (4: 1) dans la chambre anodique sans utiliser de source de carbone et de carburant supplémentaire. Le logarithme initial des densités de cellules bactériennes était de 107 UFC/mL. Les anodes fabriquées, comme mentionné ci-dessus, ont été immergées dans la chambre anodique. La condition anoxique dans la chambre anodique a été initiée en purgeant le gaz argon pendant 10 minutes après l'inoculation de l'anolyte avant de faire fonctionner le MFC. Lors de la stabilisation du potentiel de circuit ouvert (OCP), une charge externe (1 kΩ) a été connectée via un fil de cuivre pour tirer le courant du MFC. Les MFC ont fonctionné pendant 45 jours en mode batch à 25 °C. Le courant produit par les MFC était enregistré toutes les 10 min par un système d'acquisition de données (Agilent 34972 A LXI, USA)25.

Les populations de cellules de biofilm développées sur les surfaces d'anode ont été surveillées à intervalles réguliers de deux jours en comptant les cellules de biofilm viables à l'aide de la technique de placage d'agar. Le biofilm formé sur la surface de l'électrode anodique a été lavé trois fois avec de l'eau salée, puis détaché des cellules de la surface à l'aide d'un écouvillon stérile26. Les swaps collectés ont été placés dans un tube à essai en verre d'eau saline de 10 ml. Les tubes ont ensuite été agités au vortex pendant 10 min pour détacher les cellules du biofilm des swaps. Le test de viabilité cellulaire a été effectué en transférant 1 ml de la suspension cellulaire de biofilm détachée dans des boîtes de gélose stérile contenant 10 à 15 ml de gélose LB à 35 ° C. Les plaques ont ensuite été placées dans un incubateur à 35 °C pendant une nuit pour faire croître les colonies bactériennes à la surface de la gélose27.

Les aspects morphologiques du biofilm développé sur les anodes ont été examinés à l'aide de FESEM (marque : Zeiss, modèle : Sigma) avec 3 keV EHT, ouverture de 50 mm. Avant l'imagerie, les électrodes revêtues de biofilm ont été fixées avec une solution de glutaraldéhyde à 2, 5% pendant 4 h de temps de rétention et lavées à l'aide d'un tampon phosphate de potassium 20 mM faiblement ionique, pH: 7, 3 (PBS). Ensuite, les électrodes ont été déshydratées à l'aide d'une série d'alcool à gradient de 10 à 100 % pendant 30 min pour chaque étape avec une agitation périodique très douce, puis séchées soigneusement28. Les échantillons desséchés ont été séchés sous vide, montés sur des talons, pulvérisés avec de l'or, puis des images capturées29.

À la fin du processus expérimental (45 jours), les électrodes d'anode ont été retirées des réacteurs MFC, puis soigneusement lavées à l'eau courante pour éliminer tout débris adhérant. Un scalpel stérile a été utilisé pour gratter le biofilm microbien qui s'est développé sur l'électrode d'anode. Le biofilm anodique gratté a été déposé dans un tube stérile de 50 ml contenant 10 ml de PBS 50 mM. Les échantillons finaux de biofilm ont été affectés à l'extraction d'ADN.

L'ADN génomique total des échantillons de biofilm collectés a été extrait à l'aide d'un kit d'isolement d'ADN PowerSoil (MoBio Laboratories Inc., USA) en suivant le protocole du fabricant. L'intensité et la pureté des extraits d'ADN isolés ont été examinées en mesurant l'absorbance à λ260nm et λ280nm à l'aide du spectrophotomètre NanoDrop 8000. L'ADN isolé de tous les échantillons de biofilm a été maintenu à - 80 ° C avant les analyses en aval30.

Les régions hypervariables V3 – V4 du gène bactérien de l'ARNr 16S ont été amplifiées à l'aide d'un système PCR thermocycleur avec une paire d'amorces bactériennes universelles, qui étaient les suivantes : 16SrRNAF : (5′-GCCTACGGGNGCWGCAG-3′) et 16SrRNAR : (5′-ACTACHVGGGTATCTAATCC-3′). L'amplification par PCR a été réalisée en utilisant le programme de cycle thermique suivant : 3 min de dénaturation initiale à 95 °C, 30 s pour l'hybridation à 55 °C et 45 s pour l'élongation à 72 °C avec une extension finale de 10 min. Le produit de PCR résultant a été résolu en ajoutant 3 µl de produit de PCR dans une électrophorèse sur gel d'agarose à 1,2 % pendant environ 60 min ou jusqu'à ce que les échantillons atteignent les 3/4 du gel31.

La NGS a été réalisée à l'aide de la technologie de séquençage MiSeq Illumina, en se concentrant sur les régions hypervariables V3–V4 du gène de l'ARNr 16S pour explorer la dynamique de la population microbienne dans le biofilm anodique. La bibliothèque d'amplicons a été préparée à l'aide du kit Nextera XT Index (Illumina inc.) selon le protocole de préparation de la bibliothèque de séquençage métagénomique 16S (Part # 15044223 Rev. B)8. Des amorces pour amplifier la région spécifique ont été conçues et synthétisées au Eurofins Genomics Lab, en Inde. Les amplicons passés au CQ avec l'adaptateur Illumina ont été amplifiés à l'aide d'amorces i5 et i7 qui ajoutent des séquences d'index de multiplexage et des adaptateurs standard requis pour la génération de clusters (P5 et P7) conformément au protocole standard Illumina. Les séquences de l'adaptateur de surplomb Illumina étaient les suivantes : surplomb avant : 5' (CGTCGGCACGTCAGATGTGTATAAGAGACAG) et surplomb inverse : 5' (GTCTCGTGGGCTCGGAGATGTGTATAAGAGACAG). Les bibliothèques d'amplicons ont été purifiées par des billes AMPure XP et quantifiées à l'aide du fluoromètre Qubit. Les bibliothèques amplifiées ont été analysées sur le système 4200 Tape Station (Agilent Technologies) en utilisant une bande D1000 Screen selon les instructions du fabricant. Des quantités équimolaires de tous les échantillons ont été regroupées dans un tube32. Le séquençage du pool de bibliothèques d'amplicons a été réalisé sur la plateforme Illumina MiSeq (Eurofins Genomics India Pvt. Ltd.).

FASTQC a purifié les données de lecture appariées. Des lectures propres de haute qualité ont été obtenues à l'aide de Trimmomatic v0.38 après avoir supprimé les séquences d'adaptateur, les lectures ambiguës (lectures avec des nucléotides inconnus « N » supérieurs à 5 %), et les séquences de faible qualité (lectures avec un seuil de qualité supérieur à 10 % (QV) < 20 Phred score) avec une fenêtre glissante de 10 bp et une longueur minimale de 100 bp. Les lectures à extrémité unique ont été fusionnées à l'aide de l'outil logiciel FLASH (v1.2.11). Les lectures appariées de haute qualité ont été analysées à l'aide du flux de travail bioinformatique Quantitative Insights Into Microbial Ecology (QIIME) version 1.8.033 du logiciel. Les unités taxonomiques opérationnelles (OTU) ont été choisies en fonction de la similarité des séquences dans les lectures. La taxonomie a été attribuée à la base de données Greengenes (version 13_8). La méthode Uclust avec la base de données de référence Greengenes (version 13.8) a été appliquée pour regrouper les lectures propres de haute qualité dans des OTU avec une similarité de séquence ≥ 97 %34. Les mesures de diversité alpha et bêta pour chaque échantillon ont été calculées. Pour afficher les données de sortie et illustrer graphiquement les différences entre les échantillons, un diagramme de coordonnées principales (PCo) a été créé. La méthode de groupe de paires non pondérées utilisant UPGMA a été utilisée pour établir l'arbre phylogénétique à l'aide de MEGA-X, et l'arbre a été visualisé à l'aide d'ITOL v.535. Les fonctions écologiques et métaboliques prédites des communautés microbiennes ont été cartographiées à partir de la taxonomie à l'aide du script polyvalent de Python (collapse_table.py) à l'aide de la base de données FAPROTAX36. Toutes les études statistiques et la visualisation ont été réalisées par R version 3.6037.

Les analyses statistiques des données ont été effectuées en exécutant GraphPad Prism version 5.0 (USA). Les valeurs acquises ont été exprimées en valeur moyenne ± écart type (STDEV). Une analyse de variance bidirectionnelle (ANOVA) a été effectuée pour définir la signification entre le nombre de cellules de biofilm et l'âge du biofilm (jours). Les différences entre les valeurs ont été supposées statistiquement significatives à une valeur de p < 0,05. Toutes les opérations expérimentales ont été réalisées en triple exemplaire indépendamment.

Cet article ne contient aucune étude avec des participants humains ou des animaux réalisée par l'un des auteurs.

Certaines caractéristiques physicochimiques des boues activées utilisées comme combustible et sources microbiennes pour la présente enquête étaient les suivantes : pH 7,12, DCO 2015 mg O2 L−1, conductivité électrique 4492 µS cm−1, solides dissous totaux 2247 mg L−1, teneur organique 65 % et teneur inorganique 35 %. Pour créer le biofilm en peu de temps, deux biomatériaux naturels, à savoir la poudre de pomme de terre et la poudre de soja, ont été explorés, car ces matériaux sont connus pour s'enrichir d'une teneur élevée en glucides (15 à 20 %) et en protéines (36 à 58 %), respectivement, qui sont des nutriments appropriés pour une croissance bactérienne rapide. Le fonctionnement du cycle discontinu à une résistance externe de 1 K a été utilisé pour étudier la production d'électricité dans les quatre systèmes MFC. Après 42 jours de culture microbienne, les quatre MFC ont établi un cycle reproductible de densité de courant et de densité de puissance (Fig. 2a, b), montrant que la création de biofilms et l'adhérence bactérienne avaient atteint un état stable sur les électrodes d'anode. Les performances électriques des MFC avec les anodes cultivées en biofilm (S1, S2, S3 et S4) en termes de production de densité de courant (mA cm-2) et de densité de puissance (mW cm-2) dans l'eau des boues activées ont été examinées. La sortie de courant maximale (mA cm-2) avec les anodes S1, S2, S3 et S4 a été atteinte en sept jours et était de 151, 193, 324,2 et 248,75, respectivement. L'ordre de production actuel était MFC-S3 > MFC-S4 > MFC-S2 > MFC-S1. La densité de courant la plus élevée de 324,25 mA cm-2 a été obtenue dans le MFC-S3, qui était ~ deux fois plus élevée que le courant (151,2 mA cm-2) généré dans MFC-S1 (Fig. 2a). De plus, les résultats illustrés à la Fig. 2b montrent que la densité de puissance maximale a été produite par le système MFC-S3, avec une valeur de 256,4 mW cm-2, suivie de 230,8, 148 et 91,5 mW cm-2, respectivement, pour les systèmes MFC-S4, MFC-S2 et MFC-S1.

(a) Densité de courant, (b) sorties de densité de puissance en fonction du temps (jours) avec 1 K Ω comme résistance externe dans les MFC construits avec différentes anodes (MFC-S1, MFC-S2, MFC-S3 et MFC-S4) utilisant des boues activées comme carburant, (c) Analyse quantitative du taux de croissance des cellules de biofilm sur différentes électrodes. Chaque point de données est la moyenne de n = 3 à la valeur P = 0,0001. Les densités cellulaires sont calculées par unité de surface d'électrode (cm2).

Les résultats illustrés à la Fig. 2c ont représenté la croissance du biofilm sur quatre anodes différentes (S1-S4). Comme le montre la figure, le niveau de cellules de biofilm a augmenté au fil du temps dans toutes les électrodes, où la densité microbienne a atteint son maximum après 26 jours d'incubation. L'accumulation de biofilm était beaucoup plus importante sur S3, suivie de S4, S2 et S1, où un nombre énorme de cellules de biofilm étaient accrochées sur l'anode modifiée par rapport à non modifiée. Les populations de cellules de biofilm discernées au 26e jour d'incubation dans S1, S2, S3 et S4 étaient de 6,65 ± 0,24, 7,4 ± 0,31, 8,75 ± 0,18 et 8,19 ± 0,29 log UFC/cm2, respectivement. Nous proposons que la propriété physicochimique de PANI, comme mentionné ci-dessus, est un meilleur paramètre dans le cas présent qui surpasse les propriétés conductrices de ces matériaux à base de graphène pour induire des comportements électrogéniques plus élevés du biofilm et la génération de courant liée dans le MFC. La culture préférentielle de bactéries électrogènes qui peuvent faciliter l'activité électrogène et le transport des électrons vers une anode en béton est réalisée par un biofilm anodique habitué et exploité dans des environnements en circuit fermé8.

Les microphotographies FESEM du biofilm développé sur les surfaces de l'anode à la fin de la période de fonctionnement sont présentées à la Fig. 3. Les résultats ont montré que le biofilm formé sur les électrodes était significativement enveloppé dans les matrices enduites avec différentes textures et densités de population cellulaire. Dans le système MFC-S3, toute la surface de l'anode, recouverte de PANI et de poudres végétales, était recouverte d'un biofilm très dense et épais. De plus, le biofilm formé dans le système MFC-S3 avait un aspect morphologique diversifié car il contenait différentes formes de cellules bactériennes et comprenait des formes de tige et rondes (Fig. 3c). Dans le reste des électrodes modifiées (S2 et S4), même si les cellules bactériennes de différentes formes et tailles étaient visibles, la densité cellulaire globale était significativement plus fine que la S3 (Fig. 3a – d). Les résultats ont indiqué que l'agrégation dans MFC-S3 était plus importante que les autres anodes revêtues et non revêtues. Le biofilm formé sur l'anode en graphite non revêtue (S1) était bien moindre que les autres électrodes en termes d'épaisseur et d'hétérogénéité (Fig. 3a – d). Les micro-organismes électroactifs présents dans la matrice complexe du biofilm d'électrode se comportent comme un électrocatalyseur biologique dans les MFC, générant du courant, comme le montre la Fig. 3. De telles cellules de biofilm densément compactées peuvent facilement produire beaucoup d'électrons en dégradant les substances organiques, ce qui entraîne une efficacité de bioconversion significative de l'énergie chimique stockée dans la solution d'anolyte. Plus sensiblement, la charge positive sur les matériaux conducteurs revêtus a encouragé l'engagement des activités électrocatalytiques avec les cellules de biofilm chargées négativement qui favorisent l'adhérence et la colonisation rapides des bactéries électrogéniques de l'anolyte (eaux usées) sur la surface de l'anode.

Images micrographiques FESEM de la morphologie du biofilm anodique prises après 45 jours de fonctionnement à partir de (a) MFC-S1, (b) MFC-S2, (c) MFC-S3 et (d) MFC-S4.

L'analyse de la communauté microbienne du biofilm électrogénique a été réalisée par analyse métagénomique par séquençage à haut débit du gène de l'ARNr 16S pour étudier l'abondance et la diversité du biofilm bactérien électrogénique. Pour la quantification des cellules dans le biofilm, la méthode de comptage sur plaque a été envisagée30. Le profil de la communauté microbienne dans le biofilm électroactif, formé à la fin de l'opération des MFC sur les anodes fabriquées, a été étudié comme décrit dans les sections suivantes.

À partir de l'analyse de la séquence des gènes d'ARNr 16S, les lectures générées à partir des échantillons S1 à S4 ont été enregistrées, comme le montre la figure 4a. Les OTU observées ont été identifiées à 97 % de nucléotides. Les estimateurs OTU, Ace et Chao1 observés ont révélé que le biofilm d'anode des réacteurs S1 avait le plus bas tandis que les réacteurs S3 avaient l'abondance microbienne la plus élevée. La diversité de Simpson est passée de 0,855 dans le réacteur S1 à 0,982 dans le réacteur S3. L'abondance taxonomique des niveaux d'OTU dans S1 vs S2 vs S3 vs S4 était de 273, 572, 2085 et 1334. De même, les indices de diversité de Shannon et Simpson étaient également les plus élevés pour le biofilm S3. Généralement, les indices de diversité microbienne étaient les plus élevés dans le biofilm S3 par rapport aux autres électrodes, ce qui suggère que le revêtement composite de mélange végétal et PANI est agréable à la formation de la structure de la communauté microbienne sur l'électrode. Les indices de diversité alpha ont indiqué que les diversités de toutes les communautés anodiques sont à différents niveaux. Les communautés bactériennes des réacteurs S1 et S2 étaient inférieures à celles du biofilm anodique du réacteur S3.

( a ) OTU observées, Chao et Shannon de biofilm anodique qui se sont développés sur différentes surfaces d'anode. ( b ) Courbes de raréfaction du biofilm anodique formé sur d'autres anodes fabriquées (S1 – S4). (c) L'intrigue PCo montre la relation entre les communautés de biofilms. ( d ) Diagramme de Venn de l'OTU partagée et identifiée de manière unique du biofilm électroactif enrichi de différents substrats énergétiques. Les OTU ont été définies à des distances de 0,03.

L'analyse des pentes de la courbe de raréfaction des échantillons de biofilm anodique a révélé que les compositions de la communauté microbienne dans les réacteurs S3 sont très différentes de celles du réacteur S1, et le niveau de diversité augmente dans l'ordre S3 > S4 > S2 > S1 (Fig. 4b). Bien que tous les réacteurs aient fonctionné avec le même inoculum de boues activées, les communautés microbiennes des électrodes (S2-S4) étaient significativement distinctes de celles de l'anode non modifiée (S1), comme l'a révélé l'analyse des coordonnées principales (PCoA) au niveau du genre (Fig. 4c). L'analyse de la diversité bêta à travers la parcelle PCo, qui fournit des informations sur la différence de structure de la communauté microbienne (la taxonomie des espèces) entre les échantillons de biofilm dans les habitats, indique que la structure de la communauté du biofilm anodique dans S3 était la plus proche de S4. Le scénario pourrait être mieux représenté par le diagramme de Venn, qui a été appliqué pour calculer le nombre d'OTU identiques et uniques dans les quatre biofilms S1 à S4 distincts, et a illustré le niveau de similitude et de chevauchement dans la composition des OTU des échantillons (Fig. 4d). Il ressort des données que S3, avec 678 OTU, en avait le plus, suivi de S4, avec 382, S2, avec 101, et S1, avec 29 OTU. Il convient de noter que les anodes modifiées par PANI (S3) ont eu un impact notable sur la composition de la communauté bactérienne, en augmentant le nombre d'OTU dans les communautés et en promouvant des OTU uniques.

Les principaux embranchements dans quatre échantillons de biofilm anodique étaient les protéobactéries (38,90 % à 43,21 %), les Firmicutes (32,76 % à 37,12 %), les Bacteroidetes (7,56 % à 9,82 %), les Euryarchaeota (3,85 % à 7,59 %) et les Actinobacteria (1,56 % à 3,99 %) et les plages de leur abondance relative dans le biofilm sont affichées entre parenthèses ( Fig. 5a et Tableau 1).

L'abondance relative de la communauté microbienne dans le biofilm anodique s'est développée sur différentes électrodes d'anode (S1 à S4) aux niveaux du phylum (a), de la classe (b) et du genre (c).

Au niveau de la classe, les classes significatives dans tous les échantillons de biofilm étaient les gammaprotéobactéries (26 à 42 %), les bacilles (18 à 23), les clostridies (3 à 31,2 %), les bactéroïdes (2 à 12,6), les alphaprotéobactéries (2 à 9,6 %) et les bêtaprotéobactéries (0,03 à 4,1 %). Dans le biofilm S3, l'abondance relative (%) des gammaprotéobactéries, des bacilles, des clostridies et des bêtaprotéobactéries était de 42, 23, 28 et 4, respectivement (Fig. 5b), ce qui est supérieur au biofilm S1. A l'inverse, les proportions de Bacteroides et d'Alphaproteobacteria étaient bien moindres dans le biofilm S3. Les proportions relatives de la composition bactérienne au niveau du genre sont présentées sur la figure 5c. Les dix genres les plus répandus identifiés étaient Enterobacter, Pseudomonas, Lactobacillus, Clostridium, Paenibacillus, Stenotrophomonas, Trabulsiella, Ochrobactrum, Achromobacter et Bacillus. Le pourcentage du genre Enterobacter dans le biofilm collecté à partir de l'électrode enrobée avec PANI (S3) a augmenté à 20,92 % contre 14,86 % dans l'échantillon d'électrode non enrobée.

La carte thermique avec l'analyse par grappes a été réalisée pour visualiser les différences dans les structures de la communauté bactérienne au niveau du genre des échantillons de biofilm anodique. Les données illustrées à la Fig. 6 ont révélé le changement de genres bactériens au sein des assemblages microbiens de biofilm au niveau du genre. Suite au fonctionnement du MFC, le biofilm S3 électroactif s'est avéré avoir plus d'espèces que l'autre biofilm anodique. Les résultats indiquent qu'un grand nombre de genres électrogéniques ont été observés dans tous les biofilms anodiques étudiés. Dans le biofilm S3 de, les abondances relatives les plus élevées d'Enterobacter, Pseudomonas, Lactobacillus, Clostridium, Paenibacillus, Stenotrophomonas, Trabulsiella, Ochrobactrum, Achromobacter et Bacillus étaient de 20,92, 18,68, 4,21, 6,61, 4,55, 6,89, 4,19, 0,18, 0,9 4 et 3,21 %, respectivement. En revanche, leurs abondances relatives maximales correspondantes (%) dans le biofilm S1 de S1 étaient de 14,86, 10,54, 2,19, 1,84, 1,80, 5,23, 5,59, 4,82, 6,16 et 3,36.

Carte thermique groupée phylogénétiquement des genres représentatifs des communautés microbiennes du biofilm anodique collecté à partir du biofilm S1 – S4. Selon le guide des couleurs en haut à droite, l'intensité de la couleur dans chaque panneau décrit l'abondance relative (%) d'un genre dans un échantillon.

Une évaluation phylogénétique des taxons bactériens dans le biofilm anodique a été réalisée à la suite de l'analyse des séquences d'ARNr 16S, comme illustré à la Fig. 7. Elle a révélé la présence de nombreuses espèces bactériennes mésophiles, dont la majorité sont des électrogènes connus. Comme le montre l'arbre phylogénétique, on peut indiquer que le biofilm microbien anodique a révélé l'association potentielle de certaines bactéries électrogéniques, telles que Clostridium, Pseudomonas, Enterobacter et Stenothermophilus, dans la production de bioélectricité.

Analyse phylogénétique d'espèces bactériennes électrogéniques distinctives utilisées dans les MFC à cathode à air. Un arbre phylogénie enraciné a été construit à l'aide du logiciel Mega-X.

Sur la base des informations taxonomiques, la dynamique des profils fonctionnels les plus abondants pour les communautés microbiennes de chaque biofilm anodique est illustrée dans le tableau 2. Dans tous les cas, les fonctions microbiennes liées au métabolisme du carbone et de l'azote sont visibles avec quelques variations dans la chimiohétérotrophie, la chimiohétérotrophie aérobie, la nitrification, la respiration azote/nitrate/nitrite et la dénitrification nitrate/nitrate/nitrite. Certaines variations du métabolisme du soufre et des bactéries du métabolisme des nitrates sont également observées sur l'ensemble du biofilm. La présence de profils plus larges et plus intenses dans S3 par rapport au biofilm des autres anodes a été détectée. Certaines des principales distinctions dans les abondances relatives des groupes fonctionnels dans S3 à partir de S1, S2 et S4 sont indiquées par le symbole étoile dans le tableau 2. Parmi ces distinctions, divers types de fonctions de méthanogenèse, de réduction des nitrates et de respirations de soufre sont importants. Le biofilm S3 a ainsi préservé les fonctions critiques des populations microbiennes, susceptibles de favoriser la dégradation des déchets organiques dans les eaux de boues activées en conditions anoxiques. Ces variations et intensités de profils fonctionnels au sein des anodes peuvent être liées à leurs performances bioélectrochimiques observées dans le MFC.

Les performances électriques supérieures du MFC avec anode S3 ont été attribuées à l'effet combiné du PANI et de la poudre végétale composite biocompatible avec la nature nutritive qui induit une croissance massive du biofilm électrogénique à la surface du graphite. Il convient de noter que la nature hostile du matériau en graphite nu empêche la colonisation bactérienne sur sa surface38,39. De plus, le PANI dans le composite est susceptible d'aider à ancrer les espèces bactériennes de l'eau des boues activées par interaction électrostatique en raison des charges opposées de ces entités en interaction40,41. Les résultats ont indiqué que l'anode (S3) revêtue de la poudre végétale contenant le polymère conducteur PANI apportait un courant électrique plus élevé que le rGO végétal revêtu de poudre correspondant (conductivité de rGO : 3112 S cm-1) et les NTC (conductivité des NTC : 106 à 107 S cm-1) au MFC malgré la conductivité extrêmement élevée de ces deux derniers types de nanomatériaux comme indiqué entre parenthèses14,42.

La production actuelle dans le MFC a progressivement diminué après avoir atteint le niveau maximum suite à son fonctionnement pendant ~ 10 jours. La principale raison de ces phénomènes peut être attribuée à la réduction progressive de l'électrogénicité du biofilm mûri en raison de la formation continue de la couche de cellules mortes sous-jacentes et des limitations en nutriments causées par le fonctionnement prolongé en mode batch43. Nous supposons que la plupart de ces bactéries sont dotées de la propriété électrogène car la croissance de ces biofilms apporte de l'énergie électrique au MFC construit. Notamment, les micro-organismes électroactifs (EAM) sont la cheville ouvrière des MFC qui fonctionnent à la surface de l'électrode pour convertir l'énergie chimique en énergie électrique par le biais de processus de bioélectrocatalyse44. L'accumulation préférentielle d'espèces bactériennes électrogènes, qui pourraient également réguler le comportement électrogène et la transmission des électrons à une anode rigide, est cultivée par des communautés de biofilms anodiques qui se sont habituées et sont gérées en circuit fermé45.

En utilisant la visualisation SEM du biofilm, on peut indiquer que la surface de l'anode revêtue semble également être enveloppée dans un revêtement épais de substances polymères extracellulaires déchargées de l'activité bactérienne. Rarement, une telle couche de revêtement polymère peut interdire la conductivité du biofilm et restreindre la transmission des électrons des microbes aux surfaces des électrodes. En revanche, les propriétés positives de cette matrice polymérique sont qu'elle favorise l'agglomération bactérienne et la biocompatibilité des électrodes anodiques. La substance de revêtement polymère sur les surfaces des électrodes peut avoir aidé le regroupement microbien observable (une communauté bactérienne concentrée) là-bas. L'excellent développement de la couche de biofilm de l'anode revêtue contribue à la faible impédance de charge du SMFC46.

Les EAM utilisent des composés organiques ou du dioxyde de carbone (dans le cas des bactéries autotrophes) et fournissent des électrons à l'anode47,48. Cependant, certains microbes non électroactifs (non-EAM) dans le biofilm anodique peuvent également contribuer à améliorer les performances du MFC en fournissant un environnement anaérobie approprié et des médiateurs de transfert d'électrons qui redirigent le chemin des électrons pour les microbes électrogéniques6,49. L'énergie électrique générée par le MFC est utilisée à diverses fins, telles que le traitement des eaux usées et les applications de biocapteurs50,51. La capacité des EAM à s'accumuler, s'acclimater et se propager à la surface de l'électrode influence les performances des systèmes électrochimiques à base de MFC52.

Ce travail a révélé le modèle de communauté microbienne dans le biofilm électrogénique développé sur l'anode en graphite modifié dans une configuration MFC fonctionnant avec une boue activée comme source de carburant et de micro-organismes. La nature électrogénique des phylums Firmicutes et Proteobacteria, y compris Alpha, Beta, Gamma et Delta53,54,55,56 et Bacteroidetes est connue57. Les protéobactéries sont le phylum le plus fréquemment signalé dans le biofilm anodique, suivi des Firmicutes et des Bacteroidetes58,59. Cependant, les informations sur les Actinobactéries et les Euryarchaeota qui sont connues pour être associées aux matières organiques complexes en décomposition et à l'alcool60,61 et à la méthanogénèse62, respectivement, ne sont pas suffisamment comprises. Les gammaprotéobactéries ont été signalées pour leur capacité élevée de transfert d'électrons63, tandis que les clostridies sont reconnues pour leur potentiel à générer de l'acétate de pyruvate et de l'hydrogène à partir d'hydrates de carbone64. De plus, des bêtaprotéobactéries et des alphaprotéobactéries ont été trouvées en abondance dans MFC65. En outre, Enterobacter (appartenant aux Gammaproteobacteria) est un genre exoélectrogène courant. Il représentait la proportion la plus élevée parmi tous les genres et jouait ainsi un rôle essentiel dans la production d'électricité66. L'abondance relative de Pseudomonas dans le biofilm S3 était de 18,675 %. Pseudomonas appartient aux Gammaprotéobactéries. L'anaérobie facultatif à Gram négatif produit des médiateurs de transfert d'électrons, tels que la pyocyanine, les phénazines et des substances apparentées qui contribuent au pouvoir MFC67,68,69. L'abondance relative de Clostridium a diminué de 7,45 % dans l'échantillon de biofilm anodique (S4) à 0,82 % dans les échantillons d'anode non revêtue (S1). Certainement, Clostridium sp. a été progressivement reconnue comme une espèce dominante dans les MFC11,70,71. L'abondance relative de Lactobacillus a diminué de 5,47 % dans l'échantillon d'anode revêtue (S4) à 2,185 % dans l'échantillon d'anode non revêtue (S1). Le rôle de Lactobacillus sp. sur la fermentation du lactose, produisant le biofilm électroactif et générant de la bioélectricité à partir des eaux usées de laiterie sans médiateur sont connus72.

Tout le biofilm avait une population significative de Bacteroides et Dysgonomonas. L'abondance relative de Dysgonomonas a augmenté à 5,61 % dans le S2 contre 0,01 % dans le S1. L'abondance de Dysgonomonas (appartenant à Bacteroidia) s'est avérée être associée à l'augmentation de la puissance de sortie d'un MFC73. L'abondance relative d'Acinetobacter a augmenté à 1,56 % dans le S3 contre 0,03 % dans le S1 ; elles sont décrites comme des bactéries fermentatives pour le métabolisme des glucides74. De plus, Acinetobacter a été proposé comme un composant important de la population de biofilms électroactifs75. Certaines enquêtes antérieures ont révélé qu'Acinetobacter spp. qui utilise H2 était prédominant dans les MFC76. Les résultats confirment l'hypothèse existante selon laquelle une communauté microbienne pluraliste en tant que biocatalyseur anodique dans les MFC contribue à améliorer l'énergie électrique à partir de sources de carburant complexes11. Les études sur la corrélation entre les profils fonctionnels et les comportements électrogéniques des bactéries sont limitées. Les comportements exoélectrogéniques des bactéries réductrices de nitrate, telles que Pseudomonas, et la production de courant électrique peuvent être liés aux voies respiratoires anaérobies des bactéries fermentatives, telles que Clostridium et E. coli, ont été documentés13,77.

La différence entre les anodes fabriquées édictées par l'introduction de différents matériaux conducteurs n'a pas radicalement changé le profil proéminent des bactéries, comme en témoigne la dominance des phyla, Proteobacteria, Firmicutes et Bacteroidetes dans le biofilm à travers toutes ces anodes. Cependant, aux niveaux de la classe et de l'espèce, les variations étaient distinctes et étaient les plus élevées dans le dernier cas. Par exemple, l'anode modifiée PANI présentait l'abondance relative la plus élevée de Gammaproteobacteria, Clostridia et Bacilli au niveau de la classe et Pseudomonas, Clostridium, Enterococcus et Bifidobacterium, au niveau de l'espèce. De même, les classes taxonomiques microbiennes, significativement dominantes, étaient les gammaprotéobactéries et les bacilles. Fait intéressant, comme indiqué ci-dessus, le MFC a produit un courant électrique plus élevé avec PANI que rGO et CNT comme matériau de dopage de la poudre composite sur l'anode, même si ces deux derniers matériaux à base de graphène possèdent une meilleure conductivité et sont traditionnellement utilisés pour récolter l'énergie électrique dans MFC78.

Le revêtement des électrodes d'anode avec des composites conducteurs est bien pratique pour favoriser la formation de biofilm et la réaction électrocatalytique. Cette étude a révélé le modèle de communauté microbienne dans le biofilm électrogénique développé sur une anode en graphite modifié dans une configuration MFC fonctionnant avec des boues activées. La différence entre les anodes fabriquées en introduisant différents matériaux conducteurs a radicalement changé le profil structurel proéminent des bactéries aux niveaux de la classe et de l'espèce, et les variations étaient plus élevées dans ce dernier cas. La sélection du matériau de revêtement a eu un impact considérable sur la diversité microbienne, alors que le biofilm collecté à partir de MFC-S3 avait des niveaux d'OTU observés sensiblement plus élevés que les autres matériaux. Par exemple, l'anode modifiée PANI présentait l'abondance relative la plus élevée de Gammaproteobacteria, Clostridia et Bacilli au niveau de la classe et Pseudomonas, Clostridium, Enterococcus et Bifidobacterium, au niveau de l'espèce. Ces résultats ont montré que la structure de la communauté bactérienne du biofilm anodique pouvait être considérablement modifiée en modifiant les matériaux conducteurs sur les électrodes en graphite. Fait intéressant, le MFC a produit un courant électrique plus élevé avec PANI que rGO et CNT comme matériau dopant pour la poudre composite sur l'anode. Cette étude donne un aperçu de l'interaction entre les cellules et l'électrode et la dynamique de croissance du biofilm sur l'anode et fournit un stimulus significatif pour le développement de la technologie MFC pour des applications pratiques.

Les données brutes utilisées dans cette étude ont été téléchargées dans le NCBI Sequence Read Archive (SRA) sous le numéro d'accession Bioproject PRJNA801836.

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Dr.Bahaa et Sunandan aimeraient remercier les installations centrales d'instruments, IIT Guwahati, Inde et le Centre national de recherche, Égypte, pour soutenir ce travail.

Cette étude a été parrainée par le Department of Biotechnology-The world academy of sciences (DBT-TWAS) (Project No.: BSBEPDxDBT00389BAM001/19-1436 to BAH) et DBT India (Grant No. BT/PR41449/NER/95/1687/2020 to PG).

Département de recherche sur la pollution de l'eau, Institut de recherche sur l'environnement et le changement climatique, Centre national de recherche, 33 rue El-Bohouth, Dokki, 12622, Gizeh, Égypte

Est A. Hemdan & Gamila E. El-Taweel

Département des biosciences et de la bioingénierie, Indian Institute of Technology Guwahati, Guwahati, 781039, Inde

Bahaa A. Hemdan, Sunandan Naha et Pranab Goswami

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BAH et PG ont conçu et conçu la recherche. BAH et SN ont mené des expériences et collecté des données. GEE et BAH ont analysé et interprété les données microbiologiques. BAH a rédigé le projet de manuscrit. PG a révisé et édité le manuscrit. Tous les auteurs ont lu et approuvé le manuscrit.

Correspondance à Eastern A. Hemdan.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Hemdan, BA, El-Taweel, GE, Naha, S. et al. Structure de la communauté bactérienne du biofilm électrogénique développé sur une anode en graphite modifiée dans une pile à combustible microbienne. Sci Rep 13, 1255 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-27795-x

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Reçu : 29 septembre 2022

Accepté : 09 janvier 2023

Publié: 23 janvier 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-023-27795-x

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Structure de la communauté bactérienne du biofilm électrogénique développé sur une anode en graphite modifiée dans une pile à combustible microbienne